Symsagittifera roscoffensis ist ein plattwurmähnlicher Organismus, der in enger Symbiose mit einer photosynthetisch aktiven Algenart (Tetraselmis convolutae) lebt.[1]
Die Individuen von Symsagittifera roscoffensis sind eiförmig und werden bis zu 15 mm lang. Durch die Aufnahme zahlreicher einzelliger Grünalgen erhalten sie ihre charakteristische grüne Färbung.
Die Art kommt an den Kanalküsten Südenglands und Nordfrankreichs sowie an der bretonischen Atlantikküste vor. (Das Artepitheton "roscoffensis" bezieht sich auf die französische Stadt Roscoff in der Bretagne.)
Sie lebt in flachen, sandigen, geschützten Buchten. Vor allem in Gezeitentümpeln kann sie so häufig sein, dass sie das Wasser grün färbt.
Juvenile Individuen nehmen die symbiotischen Algen auf, ohne sie zu verdauen. Der Übergang zum adulten Stadium ist mit einschneidenden anatomischen Veränderungen verbunden: Mundöffnung und Speiseröhre werden zurückgebildet, während die Algen sich in den Geweben des gesamten Wurmkörpers ausbreiten. In einem einzigen Symsagittifera roscoffensis-Individuum konnten bis zu 25.000 einzelne Algen nachgewiesen werden.[2] Adulte Individuen sind vollständig von der Ernährung durch die Algen abhängig. Diese versorgen sie mit Kohlenhydraten und Sauerstoff, im Gegenzug erhalten die Algen Stickstoffverbindungen. Symsagittifera roscoffensis ist somit ein schönes Beispiel für eine mutualistische Symbiose. Von Befürwortern der Endosymbiontentheorie wird der Fall als ein möglicher Entwicklungsschritt hin zu einer echten Endosymbiose angeführt.
Symsagittifera roscoffensis ist ein plattwurmähnlicher Organismus, der in enger Symbiose mit einer photosynthetisch aktiven Algenart (Tetraselmis convolutae) lebt.
Symsagittifera roscoffensis, also called the Roscoff worm, the mint-sauce worm, or the shilly-shally worm, is a marine worm belonging to the phylum Xenacoelomorpha. The origin and nature of the green color of this worm stimulated the curiosity of zoologists early on. It is due to the partnership between the animal and a green micro-algae, the species Tetraselmis convolutae, hosted under its epidermis. It is the photosynthetic activity of the micro-algae in hospite that provides the essential nutrients for the worm. This partnership is called photosymbiosis, from "photo", "light", and symbiosis "who lives with". These photosynthetic marine animals live in colonies (up to several million individuals) on the tidal zone.
Although roscoffensis means "who comes from Roscoff", this flatworm is not endemic to Roscoff or North Brittany. Its geographical distribution extends over the Atlantic coast of Europe; colonies were observed from Wales to the south of Portugal.
In 1879, at the Station Biologique de Roscoff founded by Henri de Lacaze-Duthiers, the British biologist Patrick Geddes[1] pondered the nature and origin of the green compound of a local acoela he called Convoluta schultzii. He succinctly described "chlorophyll-containing cells" and the presence of associated starch "as in plant chlorophyll grains".
In 1886, French biologist Yves Delage[2] published a detailed histological study describing (among other things) the nervous system and the sense organs of the same Roscoff acoela, Convoluta schultzii. In this article Delage also inquired as to "the nature of zoochlorella (i.e. micro-algae): are they real algae? Where do they come from? What are the symbiotic relationships that unite them to their commensal?"
In 1891, Ludwig von Graff, a German zoologist from the University of Graz and a specialist in acoela, undertook a taxonomic redescription of the Roscoff acoela at the Station Biologique de Roscoff.[3][4] His works highlight a taxonomic confusion in the previous works of Geddes and Delage:[1][2] "... the researches made in Roscoff and on the Adriatic coasts showed me that the green convoluta of the Adriatic (Convoluta schultzii) ... is specifically different from the green Convoluta of Roscoff. I have preserved for the first one the old name Convoluta schultzii, for the second I give the name of Convoluta roscoffensis." The species name roscoffensis is thus a tribute to the Station Biologique de Roscoff and Henri de Lacaze-Duthiers. In this article, von Graff also writes about zoochlorella (i.e. micro-algae) "Although they undoubtedly derive from algae ... they represent however, in their current state of adaptation, a specific tissue of the worm dedicated to assimilation".[5]
It is in an academic book entitled Plant-Animals published in 1912 by Frederick Keeble, the co-discoverer of the nature and the origin of micro-algae, where a set of works is describing the specific relationship between Convoluta roscoffensis and its photosynthetic partners.[6]
Luigi Provasoli, a pioneering micro-algologist in the art of isolating and cultivating micro-algae, maintained for several years between 1965 and 1967 in New York (Haskins Laboratories, now in Connecticut) generations of S. roscoffensis directly received from the Station Biologique de Roscoff.[7] Thus generations of non-symbiotic juveniles were born in New York and were used to test the specificity of association between S. roscoffensis and different species of micro-algae. A century after its formal description, in 1991, thanks to the techniques of molecular biology and the emerging tools of bioinformatics, the phylogeny of acoela was revisited and modified: the green Convoluta of Roscoff, Convoluta roscoffensis became Symsagittifera roscoffensis, the "Roscoff worm".[8]
Symsagittifera roscoffensis lives in the tidal balancing zone, preferentially in a sandy substrate, poor in organic matter. The accumulation of the latter generates reduced, hypoxic or anoxic conditions, which promote the development of anaerobic bacteria releasing compounds such as hydrogen sulfide (H2S) incompatible with the oxygen requirements of the worm.
Circatidal rhythms (dynamic alternation of high and low tides) influence the behavior of these animals that migrate vertically at each tide: at rising tide the colonies sink into the sand, they rise to the surface at the beginning of the ebb tide and become visible in interstitial seawater flowing. Sand particle size is an important factor because it determines the ease of vertical movements of the worms. The latter always remain in contact with seawater when the interstitial flows dry up during the ebb tide, and are also protected (buried in the sand) at rising tide, from dispersive effects of the waves.[9]
The colonies are located on the upper part of the foreshore, which is the least long-term covered layer of water during the tidal cycle. Colonies of S. roscoffensis are therefore in this place theoretically exposed to the longest light exposure to maximize the photosynthetic activity of micro-algae partners. Light is an essential biotic factor since the photosynthetic activity of algae in hospite is the only contribution to nutrient intake for the animals.
The works of Louis Martin refer to the presence of S. roscoffensis in the interstitial seawater flows at low tide nights showing bright reflection of the Sun on the Moon.[10] The latter has also shown that the worms, captive in the laboratory, gather mostly on the surface of the container when the tide is low and migrate to the bottom when the tide is high. In the thermo and photo-regulated chambers where the worms do not physically perceive the rising or falling tide, this vertical oscillation persists for 4 to 5 days and is then gradually lost and evolves in fine in a random occupation of the space in the container.
Another movement characteristic to the species, sometimes observed in puddles of seawater and in the laboratory, brings together hundreds or even thousands of individuals to realize a circular procession. Modeling work shows that this social behavior is self-organized and is initiated by the movement of an individual who drives the worms to its proximity, thereby propagating the movement to an increasing density of worms that move in a coordinated way. Symsagittifera roscoffensis is thus a model for studying and understanding how individual behavior can lead to collective behavior.[11]
As early as 1924, zoologists observed the behavior of S. roscoffensis in response to the acidification of its environment.[12] After forced diffusion of CO2 (carbon dioxide) gas into seawater, the dissolved CO2 concentration increases until the medium is saturated and generates carbonic acid and releases an H+ ion (CO2+ H2O ↔ H+ + HCO3-). The increase in H + ions causes a decrease in pH and therefore an increase in acidity. Under the effect of the abrupt and pronounced decrease of the pH, S. roscoffensis contracts, turns on itself, then gradually expels its algal partners. The worm gradually loses its green color and usually dies after a few hours. This experience mimics the effects of ocean acidification, which is today the major consequence (with the rise in temperatures) of anthropogenic activities, particularly the combustion of fossil fuels, which generates very high concentrations of CO2. This photosymbiotic system "S.roscoffensis / T. convolutae" allows to explore and evaluate the effect of acidification on oceanic photosymbiotic species, the most emblematic of which are corals.[13] Coral bleaching, which results mainly from the rise in ocean temperature but which is aggravated with acidification, results in the dissociation of the algae / animal partnership leading to the expulsion of the algae. Although it may be reversible, bleaching is a direct illustration of the environmental changes that are threatening more and more coral reefs and the many associated species.
The adult worm is about 4 to 5 mm long. In the anterior part (the head), we distinguish a statocyst or otolith: a gravito-sensor that allows the worm to orient itself in space and to show a negative geotropism (a mechanical stimulus against the wall of a tube containing worms triggers their active dive to the bottom of the tube).
The worm has two photoreceptors flanking the statocyst: the perception of light allows the worm to move towards enlightened environments: one speak of positive phototropism. This adaptation likely maximizes the probability of encounter between the free microalga and the non-symbiotic juvenile which also presents this positive phototropism. S. roscoffensis, exposed to different light intensities tends to move and expose itself to higher intensities than those at which free micro-algae perform optimal photosynthesis.[14] Other works have shown experimentally that if it has the choice, the photosymbiotic worm avoids exposing itself to extreme light conditions: either too weak or too strong. In its environment, it is suspected that a temporary burying allows to escape to too strong intensities (photoinhibition).[15]
This worm has a central (brain) and peripheral nervous system.[16] When one amputates the anterior part ("the head" containing the brain), one can observe a capacity of regeneration of the whole central nervous system in about twenty days with a joint recovery of the normal behavior. However, the different biological functions are not regenerated at the same speed: if the phototropism, which is associated with the regeneration of the photoreceptors, is recovered quickly, the geotropism, which is associated with the regeneration of the statocyst, is not recovered for several weeks.[14]
S. roscoffensis does not have a circulatory blood system: the diffusion of oxygen through the tissues is passive. Part of this oxygen also comes from the photosynthetic activity of the in hospite algae.
The surface of the animal is abundantly ciliated and strewn with numerous mucus-secreting glands. Mucus provides a physical network allowing the worms to move in the seeps of seawater. An in-depth study on the behavior of S. roscoffensis in situ explains that the only possibility for the worm to move horizontally is to make a support (invisible to the naked eye) which is nothing other than a matrix synthesized from secreted mucus. By observing closely, we see that animals do not slide directly on the sand but "give the impression of sliding on an invisible surface".[17]
The author of this study hypothesized that animals, moving "above" the sandy substrate, would also receive more light by reflecting light rays, taking advantage of more photosynthesis and hence nutrient transfer for the worm.
Secreted mucus is also an interface (biofilm) between the animal and its environment. Specific bacterial populations develop and appear to be hosted in the mucus, being hence intimately involved in the worm biology.
This triptych (animal + micro-algae + bacterial consortium) is a good example of the Holobiont paradigm that explains that an organism (animal or plant) is a complex and dynamic association involving microbial populations necessary for development, growth and to some extent, for the life of the organism.
S. roscoffensis does not have a digestive system at any time during its development. However, on its ventral side there is an orifice considered as "a mouth" which allows it to ingest (without digesting) the micro-algae Tetraselmis convolutae.[18] The latter gives access to a digestive syncytium through which the future micro-algae in hospite is first vacuolated (it loses its flagella and its theca) then transits to be finally located under the epidermis of the animal without being internalized in the cells but in contact and between the cells of the worm.
Symsagittifera roscoffensis also has a muscular system consisting of a complex network of transversal, longitudinal, circular and dorsal-ventral muscle fibers.
This worm is hermaphrodite but does not self-fertilize: it must mate with a partner to reproduce. Mature spermatozoa are produced at the posterior end of the animal. The oocytes are fertilized by the spermatozoa of the partners who are stored, after mating, in a spermatheca. This spermatheca is connected to the oocytes by one canal. Each gravid individual will produce from the mucus that it secretes abundantly a transparent cocoon in which are released the fertilized oocytes. Embryos, whose number varies and can reach twenty, develop synchronously. In the laboratory and depending on the rearing conditions, after 4 to 5 days, the juveniles hatch, escape from the cocoon and begin their quest for the photosynthetic partner. If the micro-algae is not ingested, the non-symbiotic juveniles in the laboratory die after about 20 days.
In 1886, Yves Delage[2] wondered about the simplicity of the acoela body plan organization: is it the consequence of a loss, of regressions of characters during the evolution or the acoels preserved, for certain characters, an ancestral body plan organization? These flatworms were first assimilated to Turbellaria within the phylum plathelminthes, mainly on the basis of morphological resemblances. After numerous phylogenetics and phylogenomics studies, these acoela worms were placed within the subphylum Acoelomorpha phylum Xenacoelomorpha.[19]
The phylogenetic position of the acoela is unstable and has been the subject of much discussion: arguments place them at the base of the bilaterians, before the deuterostomians/protostomians dichotomy, while others place them rather at the base of deuterostomians. Regardless of their phylogenetic position within metazoans, acoela may have retained some ancestral traits of bilaterians during evolution and thus represent an object of study that would potentially help to better understand the diversification of body plan organization in animals with bilateral symmetry.
Neither Geddes (1879), who observed the presence of starch and chlorophyll in the green cells present in the tissues, nor Delage (1886) and Haberlandt (1891) had formally been able to identify their origin and nature, however, suspecting micro-algae.
In 1901, in Roscoff, William Gamble and Frederick Keeble began to study these green cells in hospite and tried to isolate them and put them into cultivation—with no success. In 1905, they observed non-symbiotic juveniles that were greening as they had hatched from cocoons, originally laid in unfiltered seawater, but transferred and incubated in filtered seawater. They hypothesized that the factor infecting juveniles and conferring the green color was probably on the surface or inside the cocoon.[20]
In a second experiment, they removed empty cocoons (post-hatching) initially contained in unfiltered seawater and then transferred and incubated them in filtered seawater. After 3 weeks, they observed in the filtered seawater a greening of these cocoons and the accumulation of unicellular organisms green and flagellated. This experiment allowed to isolate these green microorganisms. The microscopic observations of these cells showed characteristics of the micro-algae, showing (among other things) the presence of a violet color after treatment with iodine, revealing the presence of starch, diagnosis of photosynthetic activity. The contact between non-symbiotic juveniles, reared under sterile conditions, with these flagellate green cells allowed to induce photosymbiosis: these founding works demonstrated that the green cells in hospite were in fact flagellated microalgae in the free living state and that they were the "infective" factor causing the green coloration of adults (absent in non-symbiotic juveniles). Thus, there is no vertical transmission of the symbionts (transmitted by the parents) but a horizontal acquisition at each new generation (i.e., the symbionts are in the environment).
Tetraselmis convolutae belongs to the class Chlorodendrophyceae within the division Chlorophyta. This alga has remarkable characteristics, including four flagella, a theca (polysaccharide envelope) and a vacuole (stigma or "eyespot") that contains photo-receptor molecules. T. convolutae lives in the free living state in the water column but is mainly benthics. Thus, in hospite, the alga does not have the same phenotype as in the free living state: it no longer has its flagella, its theca and stigma. These phenotypical differences did not allow Geddes, Delage and Haberlandt to deduce that the green cells in the tissues could have been micro-algae.
Few works describe the trophic nature of the exchanges between the animal and its photosynthetic partners. The photosynthetic activity provides, in addition to oxygen, various organic compounds: amino acids, proteins, polysaccharides and fatty acids.[21] The photosynthetic partner is estimated to provide S. roscoffensis with 174% body C d-1 ind-1.[22]
Micro-algae recycle uric acid (coming from the worm's nitrogen metabolism) for the synthesis of its amino acids / proteins. The assimilation of uric acid by S. roscoffensis has attracted the attention of early experimenters, including Louis Destouches aka Louis Ferdinand Céline who carried out work on the physiology of these animals and who concluded in 1920 "that it is therefore very likely that symbiotic exchanges lead to the transformation of uric acid into nitrogenous food for zoochlorella". Douglas has formally shown that endogenous uric acid from the worm (derived from its metabolism) is a source of nitrogen for micro-algae and that non-symbiotic juveniles contain uric acid crystals that disappear 15 to 20 days after the establishment of symbiosis.[23] However, the author proposes that if exogenous uric acid is not used by the worm and that if its concentration in the medium culture decreases over time it is because of a bacterial activity associated with the animals.
Near resurgences rich in nitrate, in intertidal areas where live S. roscoffensis, worms are able to assimilate significant amounts of nitrate depending on the exposure and intensity of light. This quantity is ten times greater than that absorbed by the alga in the free living state. So, S. roscoffensis could be a major nitrate interceptor.[24]
In the tissues of the animal, the micro-algae produces a sulfur compound, DMSP (dimethylsulfoniopropionate), which also diffuses into the environment. This compound is generally degraded enzymatically by DMSP-lyases to acrylic acid and DMS (Dimethyl sulfide). However, no DMSP-lyase activity was measured in cultures of Tetraselmsis convolutae alone. Bacterial DMSP-lyase activity has been hypothesized to explain the presence of DMS and acrylic acid in colonies of S. roscoffensis.[25] It is likely that S. roscoffensis mucus (such as the mucus of other photosymbiotic animals such as corals) harbor specific bacterial populations expressing DMSP-lyases. DMSP is a sulfur compound that exhibit, among other things, a repellent property that could confer a chemical barrier explaining the absence of known or observed predators and as a consequence the abundance of worms within colonies.[26]
Symsagittifera roscoffensis, also called the Roscoff worm, the mint-sauce worm, or the shilly-shally worm, is a marine worm belonging to the phylum Xenacoelomorpha. The origin and nature of the green color of this worm stimulated the curiosity of zoologists early on. It is due to the partnership between the animal and a green micro-algae, the species Tetraselmis convolutae, hosted under its epidermis. It is the photosynthetic activity of the micro-algae in hospite that provides the essential nutrients for the worm. This partnership is called photosymbiosis, from "photo", "light", and symbiosis "who lives with". These photosynthetic marine animals live in colonies (up to several million individuals) on the tidal zone.
Symsagittifera roscoffensis, cuyo nombre vernáculo es "gusano de Roscoff" o "gusano de salsa de menta", es un gusano plano marino perteneciente al phylum Xenacoelomorpha. El origen y naturaleza del color verde de este gusano estimuló la curiosidad de los zoólogos. Se debe a la asociación entre el animal y una microalga, la especie Tetraselmis convolutae, hospedada bajo su epidermis. Es la actividad fotosintética de la microalga huésped lo que proporciona los nutrientes esenciales para el gusano. Esta sociedad se denomina fotosimbiosis, de "foto", "luz", y simbiosis "que vive con". Estos animales marinos fotosintéticos viven en colonias (hasta varios millones de individuos) en la zona intermareal.
A pesar de que roscoffensis significa "proveniente de Roscoff", este gusano no es endémico de Roscoff o Bretaña. Su distribución geográfica se extiende por toda la costa atlántica de Europa; se han observado colonias desde Gales al sur de Portugal.
En 1879, en la Estación Biológica de Roscoff fundada por Henri de Lacaze-Duthiers, el biólogo británico Patrick Geddes[1] se preguntó por la naturaleza y origen del componente verde de un gusano local que denominó Convoluta schultzii. Describió sucintamente que "contiene células clorofílicas" y la presencia de granos de almidón asociado "como los encontrados en plantas ".
En 1886, el biólogo francés Yves Delage[2] (subdirector de la Estación Biológica de Roscoff) publicó un detallado estudio describiendo, entre otras cosas, el sistema nervioso y los órganos sensoriales del gusano acelo de Roscoff Convoluta schultzii. En este artículo Delage también se sorprende de "la naturaleza de zoochlorella (i.e. microalga): ¿son verdaderas algas?, ¿de dónde provienen?, ¿cuáles son las relaciones simbióticas que les unen a su comensal?"
En 1891, Ludvig von Graff, un zoólogo alemán de la Universidad de Graz y especialista en acelos, emprendió una descripción taxonómica del acelo de Roscoff en la Estación Biológica de Roscoff.[3][4] Sus trabajos destacan una confusión taxonómica en los trabajos anteriores de Geddes y Delage: "... Las investigaciones en Roscoff y en las costas adriáticas me mostraron que los convoluta verdes del adriático (Convoluta schultzii) ... pertenece a una especie diferente del Convoluta verde de Roscoff.[1][2] He preservado para el primero el antiguo nombre Convoluta schultzii, dándole al segundo el nombre de Convoluta roscoffensis." El nombre específico roscoffensis es por tanto un tributo a la Estación Biológica de Roscoff y a Henri de Lacaze-Duthiers. En este artículo, von Graff también escribe sobre zoochlorella (i.e. microalga). "A pesar de que indudablemente derivan de algas ... representan no obstante, en su estado actual de adaptación, un tejido concreto del gusano dedicado a la asimilación".[5]
En el texto académico titulado Animales-Planta, publicado en 1912 por Frederick Keeble, el codescubridor de la naturaleza y el origen de las microalgas, un conjunto de trabajos describen la relación concreta entre Convoluta roscoffensis y sus socios fotosintéticos.[6]
Luigi Provasoli, un experto en microalgas pionero en las técnicas de aislamiento y cultivo de microalgas, mantuvo durante varios años entre 1965 y 1967 en Nueva York (Laboratorios Haskins, ahora en Connecticut) generaciones de S. roscoffensis enviados directamente desde la Estación Biológica de Roscoff.[7] De este modo, generaciones de juveniles no simbióticos nacieron en Nueva York y fueron usados para probar la especificidad de la asociación entre S. roscoffensis y diferentes especies de microalgas. Un siglo después de su descripción formal, en 1991, gracias a las técnicas de biología molecular y las nuevas herramientas bioinformáticas, la filogenia de los acelos fue revisada y modificada: el Convoluta verde de Roscoff, Convoluta roscoffensis devenía Symsagittifera roscoffensis, el "gusano de Roscoff".[8]
Symsagittifera roscoffensis vive en la zona intermareal, preferentemente en un substrato arenoso, pobre en materia orgánica. La acumulación de esta última genera condiciones hipóxicas o anóxicas, las cuales facilitan el desarrollo de bacterias anaeróbicas que liberan compuestos como el sulfuro de hidrógeno (H2S), incompatibles con los requerimientos de oxígeno del gusano.
La alternancia dinámica entre pleamares y bajamares influyen en el comportamiento de estos animales, que emigra verticalmente en cada marea: en marea creciente las colonias se sumergen en la arena, emergiendo de nuevo a la superficie al inicio de la marea menguante, haciéndose visibles en el flujo de agua intersticial. El tamaño de los granos de arena es un factor importante porque determina la facilidad de los movimientos verticales de los gusanos. Estos siempre permanecen en contacto con el agua de mar cuándo los flujos intersticiales se secan durante la marea menguante, y permanecen protegidos durante la marea creciente (enterrados en la arena) de los efectos dispersivos de las olas.[9]
Las colonias se localizan en la parte superior de la zona intermareal, la cual permanece menos tiempo cubierta por una capa de agua durante el ciclo de mareas. Las colonias de S. roscoffensis se ubican por tanto en la zona teóricamente de exposición solar más prolongada para maximizar la actividad fotosintética de sus microalgas asociadas. La luz es un factor biótico esencial dado que la actividad fotosintética de las algas hospedantes constituyen la única contribución a la entrada de nutrientes para los animales.
Los trabajos de Louis Martin refieren la presencia de S. roscoffensis en los flujos intersticiales de agua de mar en noches de bajamar con elevada reflexión lunar.[10] Este último autor también ha demostrado que los gusanos, cultivados en el laboratorio, se reúnen mayoritariamente en la superficie del contenedor cuándo la marea es baja y emigran al fondo con marea alta. En cámaras termo y fotoreguladas en las que los gusanos no perciben físicamente el ciclo de mareas, esta oscilación vertical persiste hasta 4 o 5 días, para después desaparecer gradualmente y evolucionar hacia una ocupación aleatoria del espacio en el contenedor.
Otro movimiento característico de la especie, a veces observado en los charcos de marea y en el laboratorio, agrupa a centenares o incluso miles de individuos para realizar una procesión circular. Los modelos muestran que este comportamiento social es autoorganizado y está iniciado por el movimiento de un individuo que conduce a los gusanos a su proximidad, propagando el movimiento a una densidad creciente de gusanos que se mueven de manera coordinada. Symsagittifera roscoffensis es por tanto un modelo de estudio para comprender cómo el comportamiento individual puede guiar el comportamiento colectivo.[11]
Ya desde 1924, los zoólogos observaron el comportamiento de S. roscoffensis en respuesta a la acidificación de su entorno.[12] Después de la difusión forzada de CO2 (dióxido de carbono) gas en el agua de mar, la concentración de CO2 disuelto se incrementa hasta que el medio se satura y genera ácido carbónico y libera un protón H+ (CO2+ H2O ↔ H+ + HCO3-). El aumento en protones H+ causa una disminución del pH y por lo tanto un aumento en acidez. Bajo el efecto de la disminución repentina y pronunciada del pH, S. roscoffensis se contrae, gira sobre sí mismo, entonces gradualmente expulsa sus algas socios. El gusano gradualmente pierde su color verde y normalmente muere después de unas cuantas horas. Esta experiencia simula los efectos de acidificación de océano, que es hoy la principal consecuencia (junto con la subida de las temperaturas) de la actividad antropongénica, particularmente el uso de combustibles fósiles, que generan elevadas concentraciones de CO2. Este sistema fotosimbiótico "S.roscoffensis / T. convolutae" permite explorar y evaluar el efecto de la acidificación en especies oceánicas fotosimbióticas, de los cuales los más emblemáticos son los corales .[13] El blanqueo del coral, el cual resulta principalmente del aumento en temperatura de océano pero está agravado con acidificación, da como resultado la disociación de la sociedad alga / animal llevando a la expulsión de las algas. A pesar de que pueda ser reversible, el blanqueo es una ilustración directa de los cambios medioambientales que está acechando más y más arrecifes de coral y las especies asociadas.
El gusano adulto mide aproximadamente de 4 a 5 mm. En la parte anterior (la cabeza), distinguimos un estatocisto u otolito: un sensor de gravedad que permite al gusano orientarse en el espacio y mostrar un geotropismo positivo (un estímulo mecánico contra la pared de un tubo que contiene los gusanos provoca su zambullimiento activo hacia abajo).
El gusano tiene dos fotorreceptores flanqueando el estatocisto: la percepción de luz permite al gusano moverse hacia entornos iluminados: se trata de fototropismo positivo. Esta adaptación probablemente maximice la probabilidad de encuentro entre microalgas libres y el juvenil no simbiótico que también presenta este fototropismo positivo. S. roscoffensis, expuesto a diferentes intensidades de luz tiende a moverse y exponerse a intensidades más altas que aquellas en las cuales las microalgas libres realizan una óptima fotosíntesis.[14] Otros trabajos han mostrado experimentalmente que si tiene elección, el gusano fotosimbiótico evita exponerse a condiciones de luz extremas: demasiado débil o demasiado fuerte. En su entorno, se sospecha que un enterramiento temporal le permite huir a intensidades demasiado fuertes (fotoinhibición).[15]
Este gusano tiene un sistema nervioso central (cerebro) y periférico. Cuando se le amputa la parte anterior (la "cabeza" conteniendo al cerebro), se puede observar una capacidad de regeneración de todo el sistema nervioso central en aproximadamente veinte días, recuperando así mismo el comportamiento normal. Sin embargo, las diferentes funciones biológicas no se regeneran a igual velocidad: mientras que el fototropismo, que está asociado con la regeneración de los fotorreceptores, se recupera rápidamente, el geotropismo, asociado con la regeneración del estatocisto, no se recupera en varias semanas.
S. roscoffensis no tiene un sistema circulatorio: la difusión del oxígeno a través de los tejidos es pasiva. Parte de este oxígeno también proviene la actividad fotosintética del alga huésped.
La superficie del animal está abundantemente ciliada y sembrada con numerosas glándulas secretoras de mucus. El mucus proporciona una red física que permite a los gusanos moverse en las filtraciones de agua. Un estudio en profundidad sobre el comportamiento de S. roscoffensis in situ explica que la única posibilidad de que el gusano se mueva horizontalmente es hacer un soporte (invisible a simple vista) que no es otro que una matriz sintetizada con el moco secretado. Si se observa atentamente, se ve que los amimales no se deslizan directamente sobre la arena, sino que "dan la impresión de deslizarse sobre una superficie invisible".[16]
El moco secretado es también una interfaz (biofilm) entre el animal y su entorno. Poblaciones de bacterias específicas se desarrollan y parecen ser hospedadas en el mucus, estando por tanto íntimamente involucradas en la biología del gusano.
Este tríptico (animal + microalgas + consorcio bacteriano) es un buen ejemplo del paradigma holobionte que explica que un organismo (animal o planta) es una asociación compleja y dinámica que implica a las poblaciones microbianas necesarias para el desarrollo, crecimiento y hasta cierto punto, para la vida del organismo.[17]
S. roscoffensis carece de sistema digestivo en todo momento durante su desarrollo. Aun así, en su lado ventral hay un orificio considerado como "una boca" que le permite ingerir (sin digerir) la microalga Tetraselmis convolutae.[18] Este último da acceso a un sincitio digestivo a través del cual las futuras microalgas huésped son primero vaciadas (pierden su flagelos y su teca) transitando entonces para localizarse finalmente bajo la epidermis del animal, sin ser internalizadas en las células pero en contacto y entre las células del gusano.
Symsagittifera roscoffensis también posee un sistema muscular que consta de una compleja red de fibras musculares transversales, longitudinales, circulares y dorso-ventrales.
Este gusano es hermafrodita, pero no se autofecunda: debe aparearse con un socio para reproducirse. Los espermatozoides maduros se producen en el extremo posterior del animal. Los oocitos son fertilizados por los espermatozoides de los socios almacenados, después de aparearse, en una espermateca. Esta espermateca está conectada a los oocitos por un canal. Cada individuo grávido producirá del moco que secreta abundantemente un capullo transparente en el que son liberados los oocitos fertilizados. Los embriones, cuyo número varía y puede llegar a veinte, se desarrollan de forma sincronizada. En el laboratorio y dependiendo de las condiciones de cría, después de 4 a 5 días, los juveniles abren y escapan del capullo, comenzando su búsqueda del socio fotosintético. Si las microlas algas no son ingeridas, los juveniles no simbióticos mueren después de que aproximadamente 20 días en el laboratorio.
En 1886, Yves Delage se preguntó sobre la simplicidad de la organización de plan corporal de acoela: es la consecuencia de una pérdida, de regresiones de caracteres durante la evolución o que los acoelas preservaron, para determinados caracteres, una organización corporal ancestral?[2] Estos gusanos planos fueron en principio asimilados a Turbellaria, dentro del phylum platelmintos, principalmente en base a parecidos morfológicos. Después de numerosos estidios filogenéticos y filogenómicos, los gusanos acoela fueron clasificados dentro del subfilo Acoelomorpha, phylum Xenacoelomorpha.[19]
La posición filogenética de acoela es inestable y ha sido tema de mucha discusión: algunos argumentos los sitúan en la base de bilateria, antes de la dicotomía deuteróstomos/protóstomos, mientras otros les colocan bastante en la base de deuteróstomos. Independientemente de su posición filogenética dentro de metazoos, acoela puede haber retenido algún rasgo ancestral de los bilateria durante su evolución y así representar un objeto de estudio que podría potencialmente ayudar a la mejor comprensión de la diversificación en del plan de organización corporal de animales con simetría bilateral.
Ni Geddes (1879), quién observó la presencia de almidón y clorofila en las células verdes presentes en los tejidos, ni Delage (1886) y Haberlandt (1891) habían sido capaces de identificar formalmente su origen y naturaleza, aunque sospechaban de microalgas.
En 1901, en Roscoff, William Gamble y Frederick Keeble empezaron a estudiar estas células verdes in hospite y trataron de aislarlas y cultivarlas —sin éxito. En 1905, observaron que juveniles no simbióticos se iban volviendo verdes después de eclosionar, inicialmente en agua de mar no filtrada, pero transferidos e incubados posteriormente en agua filtrada. Plantearon la hipótesis de que el factor que infectaba a los juveniles y les confería el color verde estaba probablemente en la superficie o dentro de los huevos.[20]
En un segundo experimento, sacaron los capullos vacíos (después de la eclosión) inicialmente contenidos en agua marina no filtrada y los transfirieron e incubaron en agua filtrada. Después de 3 semanas, observaron en el agua filtrada el verdear de los capullos y la acumulación de organismos unicelulares y flagelados verdes. Este experimento permitió aislar estos microorganismos verdes. Las observaciones microscópicas de estas células mostraron características de microalgas, mostrando (entre otras cosas) la presencia de un color violeta después de tratamiento con yodo, revelando la presencia de almidón, diagnosis de actividad fotosintética. El contacto entre juveniles no simbióticos, reducido bajo condiciones estériles, con estas células verdes permitieron inducir fotosimbiosis: estos trabajos pioneros demostraron que las células verdes in hospite eran de hecho microalgas flageladas en estado de vida libre y estas eran el factor "infectivo" que causa la coloración verde de adultos (ausente en juveniles no simbióticos). Por tanto, no hay transmisión vertical del simbionte (transmitido por los padres) sino una adquisición horizontal en cada generación nueva (i.e., los simbiontes están en el entorno).
Tetraselmis convolutae pertenece a la clase Chlorodendrophyceae dentro de la división Chlorophyta. Este alga tiene características notables, incluyendo cuatro flagelos, una teca (cubierta de polisacáridos) y una vacuola (estigma o "eyespot") que contiene moléculas fotoreceptoras. T. convolutae vive en estado de vida libre en la columna de agua pero es principalmente bentónico. Por otro lado, in hospite, el alga no tiene el mismo fenotipo que en estado de vida libre: ya no posee flagelos, teca o estigma. Estas diferencias fenotípicas impidieron a Geddes, Delage y Haberlandt deducir que las células verdes en los tejidos podrían haber sido microalgas.
Pocos trabajos describen la naturaleza trófica de los intercambios entre el animal y sus socios fotosintéticos. La actividad fotosintética proporciona, además de oxígeno, varios compuestos orgánicos: aminoácidos, proteínas, polisacáridos y ácidos grasos.[21]
Las microalgas reciclan ácido úrico (proveniente del metabolismo del nitrógeno en el gusano) para la síntesis de sus proteínas y aminoácidos. La asimilación de ácido úrico por S. roscoffensis atrajo la atención de los primeros experimentadores, incluyendo a Louis Destouches (Louis Ferdinand Céline), quién llevó a cabo trabajos sobre la fisiología de estos animales que finalizaron en 1920 "que es por tanto muy probablemente que los intercambios simbióticos lleven a la transformación de ácido úrico en fuente de nitrógeno para zoochlorella". Douglas ha mostrado formalmente que el ácido úrico endógeno del gusano (derivado de su metabolismo) es una fuente de nitrógeno para las microalgas y que los juveniles no simbióticos contienen cristales de ácido úrico que desaparece de 15 a 20 días después del establecimiento de la simbiosis.[22] Aun así, el autor propone que si el ácido úrico endógeno no es utilizado por el gusano y que si su concentración en el medio de cultivo disminuye a lo largo del tiempo es debido a actividad bacteriana asociada con los estos animales.
Junto a surgencias ricas en nitratos, en las zonas intermareales donde vive S. roscoffensis, estos gusanos son capaces de asimilar cantidades significativas de nitratos que dependen de la exposición e intensidad de la luz. Esta cualidad es diez veces superior a la absorbida por las algas en estado de vida libre. Por tanto, S. roscoffensis podría ser un interceptor de nitratos destacado.
En los tejidos del animal, las microalgas producen un compuesto de azufre, DMSP (dimetilsulfoniopropionato), que también difunde al entorno. Este compuesto es generalmente degradado enzimáticamente por DMSP-liasas a ácido acrílico y DMS (dimetilsulfuro). Sin embargo, ninguna actividad DMSP-liasa ha sido medida en cultivos de Tetraselmsis convolutae en solitario. La actividad DMSP-liasa bacteriana ha sido propuesta para explicar la presencia de DMS y ácido acrílico en colonias de S. roscoffensis. Es posible que el mucus de S. roscoffensis (al igual que el mucus de otros animales fotosintéticos como los corales) alberguen poblaciones bacterianas específicas que expresan DMSP-liasas. El DMSP es un compuesto de azufre que presenta, entre otras cosas, una propiedad repelente que podría conferir una barrera química que explique la ausencia de predadores y, como consecuencia, la abundancia de gusanos dentro de las colonias.
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|número-autores= (ayuda) |número-autores= (ayuda) |fechaacceso= requiere |url= (ayuda) Symsagittifera roscoffensis, cuyo nombre vernáculo es "gusano de Roscoff" o "gusano de salsa de menta", es un gusano plano marino perteneciente al phylum Xenacoelomorpha. El origen y naturaleza del color verde de este gusano estimuló la curiosidad de los zoólogos. Se debe a la asociación entre el animal y una microalga, la especie Tetraselmis convolutae, hospedada bajo su epidermis. Es la actividad fotosintética de la microalga huésped lo que proporciona los nutrientes esenciales para el gusano. Esta sociedad se denomina fotosimbiosis, de "foto", "luz", y simbiosis "que vive con". Estos animales marinos fotosintéticos viven en colonias (hasta varios millones de individuos) en la zona intermareal.
L'espèce Symsagittifera roscoffensis, dont le nom vernaculaire est le ver de Roscoff, est un ver plat marin appartenant à l'ordre des acoeles. L'origine et la nature de la couleur verte de ce ver ont éveillé très tôt la curiosité des zoologistes. Elle est due au partenariat entre l'animal et des micro-algues de la lignée verte, l'espèce Tetraselmis convolutae, hébergées sous son épiderme. C'est l'activité photosynthétique de l'algue in hospite qui fournit l'essentiel des apports nutritifs du ver. Ce partenariat est appelé photosymbiose, de photo "lumière" et symbiose "qui vit avec". Ces animaux marins photosynthétiques vivent en colonies (jusqu'à plusieurs millions d'individus) sur la zone de balancement des marées.
Bien que roscoffensis signifie « qui vient de Roscoff », ce ver plat n'est pas une espèce endémique de Roscoff ou du Finistère nord. On le trouve sur l'ensemble du littoral européen de l'Atlantique, avec des colonies observées du Pays de Galles au sud du Portugal.
Dès 1879, à la Station Biologique de Roscoff fondée par Henri de Lacaze-Duthiers, le biologiste britannique Patrick Geddes[1] s'interrogeait sur la nature du composé vert d'un acoele local qu'il nommait Convoluta schultzii. Il décrit succinctement des « cellules-contenant-de-la-chlorophylle » et la présence d'amidon associé « comme dans les granules de chlorophylle des plantes ».
En 1886, Yves Delage[2] (second directeur de la Station Biologique de Roscoff) publia une étude histologique approfondie décrivant (entre autres) le système nerveux et les organes des sens du même acoele roscovite Convoluta schultzii. Dans cet article Delage s'interroge aussi sur "la nature des zoochlorelles (i.e. les micro-algues)" : « sont-elles de vraies algues ? » - « d'où viennent-elles ? » - « Quelles sont les relations symbiotiques qui les unissent à leur commensal ? »
En 1891, Ludvig von Graff, zoologiste allemand de l'université de Gratz et spécialiste des acoeles entreprend une redescription taxonomique de l'acoele roscovite , à la Station Biologique de Roscoff[3],[4]. Ses travaux mettent en évidence une confusion taxonomique dans les précédents travaux de Geddes et de Delage[1],[2] : "... les recherches faites à Roscoff et sur les côtes de l'Adriatique m'ont montré que la Convoluta verte de l'Adriatique (Convoluta schultzii) ... est spécifiquement différente de la Convoluta verte de Roscoff. J'ai conservé à la première forme le nom ancien Convoluta schultzii ; à la seconde je donne le nom de Convoluta roscoffensis." Le nom d'espèce roscoffensis est ainsi un hommage rendu à la Station Biologique de Roscoff et Henri de Lacaze-Duthier. Dans cet article, von Graff écrit également à propos des "zoochlorelles" (i.e. les micro-algues) « Quoiqu'elles dérivent sans aucun doute d'algues... elles représentent cependant, dans leur état d'adaptation actuel, un tissu propre du ver : son tissu d'assimilation »[5].
C'est dans un ouvrage académique intitulé Plant-Animals publié en 1912 par Frederick Keeble, le co-découvreur de la nature et l'origine des micro-algues que sont compilés un ensemble de travaux décrivant la relation symbiotique spécifique entre Convoluta roscoffensis et ses partenaires photosynthétiques dans ses tissus[6].
On notera également que Luigi Provasoli, un micro-algologue pionnier dans l'art d'isoler et de cultiver des micro-algues a maintenu pendant plusieurs années, entre 1965 et 1967 à New-York (Haskins Laboratories, maintenant dans le Connecticut) des générations de S. roscoffensis directement reçues de la Station Biologique de Roscoff[7]. Ainsi des générations de juvéniles non-symbiotiques ont vu le jour à New-York et ont été utilisés pour tester la spécificité d'association entre S.roscoffensis et différentes espèces de micro-algues.
Un siècle après sa description formelle, en 1991, grâce aux techniques de la biologie moléculaire et aux outils émergents de la bioinformatique, la phylogénie des acoeles a été revisitée et modifiée : la Convoluta verte de Roscoff, Convoluta roscoffensis est devenue Symsagittifera roscoffensis, le ver de Roscoff[8].
Symsagittifera roscoffensis vit dans la zone de balancement des marées, préférentiellement dans un substrat sableux, pauvre en matière organique. L'accumulation de cette dernière génère des conditions réduites, hypoxiques ou anoxiques, qui favorisent le développement de bactéries anaérobiques libérant des composés tel l'hydrogène sulfuré (H2S) incompatibles avec les besoins en oxygène du ver.
Les rythmes circatidaux (alternance dynamique des marées hautes et basses) influencent le comportement de ces animaux qui migrent verticalement à chaque marée : à marée montante (le flot) les colonies s'enfoncent dans le sable, elles remontent à la surface au début du jusant et deviennent visibles dans les écoulements d'eau de mer (lignes des sources). La granulométrie du sable est un facteur important car elle conditionne la facilité des mouvements verticaux des vers. Ces derniers restent toujours en contact avec l'eau de mer interstitielle lorsque les lignes de source se tarissent au cours de la marée descendante, et sont également protégés (enfouis dans le sable) à marée montante, des effets dispersifs des vagues[9].
Les colonies sont implantées sur la partie supérieure de l'estran qui est l'étage le moins longtemps recouvert d'eau pendant le cycle de la marée. Les colonies de S. roscoffensis sont donc à cet endroit exposées à la lumière le plus longtemps permettant de maximiser l'activité photosynthétique des micro-algues partenaires. La lumière est un facteur biotique essentiel puisque l'activité photosynthétique des algues in hospite (c'est-à-dire, à intérieur de l'hôte) est l'unique source de nourriture pour le ver qui les héberge.
Les travaux de Louis Martin font référence à la présence de S. roscoffensis dans les lignes de sources à marée basse les nuits très éclairées par le reflet du soleil sur la lune[10]. Ce dernier a également montré que les vers, en captivité au laboratoire, se rassemblent majoritairement à la surface du récipient quand la marée est basse et migrent au fond quand la marée est haute. Dans les enceintes thermo- et photo-régulées où les vers ne perçoivent pas physiquement la marée montante ou descendante, cette oscillation verticale persiste pendant 4 à 5 jours puis est perdue progressivement et se traduit in fine par une occupation aléatoire de l'espace dans le récipient.
Un autre mouvement caractéristique de l'espèce, parfois observé dans les flaques d'eau de mer et au laboratoire, rassemble des centaines voire des milliers d'individus qui réalisent une procession circulaire. Des travaux de modélisation montrent que ce comportement social est auto-organisé et qu'il est initié par le mouvement d'un individu qui entraîne les vers à sa proximité ayant pour effet de propager le mouvement à une densité de plus en plus importante de vers qui se meuvent de manière coordonnée. Symsagittifera roscoffensis est ainsi un modèle qui permet d'étudier et comprendre comment un comportement individuel peut entraîner un comportement collectif[11].
Dès 1924, des zoologistes ont observé le comportement de S. roscoffensis en réaction à l'acidification de son milieu[12]. Après une diffusion forcée du gaz CO2 (dioxyde de carbone) dans de l’eau de mer, la concentration en CO2 dissout augmente jusqu'à saturation du milieu et génère de l’acide carbonique et libère un ion H+ (CO2+ H2O ↔ H+ + HCO3-). L’augmentation des ions H+ entraîne une diminution du pH et donc une augmentation de l’acidité. Sous l'effet de la diminution brutale et prononcée du pH, S. roscoffensis se contracte, tourne sur lui-même, puis expulse graduellement ses partenaires algaux. Le ver perd progressivement sa couleur verte et généralement, meurt au bout de quelques heures. Cette expérience mime les effets de l'acidification de l'océan qui est aujourd’hui la conséquence majeure (avec l'élévation des températures) des activités anthropiques et notamment de la combustion des énergies fossiles qui génère de très fortes concentrations de CO2. Ce système photosymbiotique S.roscoffensis / T. convolutae permet d'explorer et d'évaluer l'effet de l'acidification sur les espèces photosymbiotiques océaniques dont les plus emblématiques sont les coraux[13]. Le blanchissement des coraux qui résulte majoritairement de l'élévation de la température des océans mais qui est aggravée avec l'acidification se traduit par la dissociation du partenariat algues/animal entraînant l'expulsion des algues. Bien qu'il puisse être réversible, le blanchissement est une illustration directe des modifications environnementales qui menacent de plus en plus de récifs coralliens et les nombreuses espèces associées.
Le ver adulte mesure environ 4 à 5 mm. Dans la partie antérieure (la tête), on distingue un statocyste ou otholithe : un gravito-senseur qui permet au ver de s'orienter dans l'espace et de montrer un géotropisme négatif (un stimulus mécanique contre la paroi d'un tube contenant des vers déclenche leur descente/plongée active vers le fond du tube).
Le ver possède deux photo-récepteurs qui flanquent le statocyste : la perception de la lumière permet au ver de se diriger vers des environnements éclairés : on parle de phototropisme positif. Cette adaptation maximise vraisemblablement la probabilité de rencontre entre la micro-algue libre et le juvénile non-symbiotique qui présente aussi ce phototropisme positif. S. roscoffensis, exposé à différentes intensités lumineuses a tendance à se diriger et s'exposer à des intensités plus fortes que celles auxquelles les micro-algues libres réalisent une photosynthèse optimale[14]. D'autres travaux ont montré expérimentalement que s'il a le choix, le ver photosymbiotique évite de s'exposer à des conditions lumineuses extrêmes : soit trop faibles, soit trop fortes. Dans son environnement, on soupçonne qu'un enfouissement temporaire permet d'échapper à des intensités trop fortes, photoinhibitrices[15].
Ce ver possède un système nerveux central (cerveau) et périphérique[16]. Lorsque l'on ampute la partie antérieure ("la tête" contenant le cerveau), on observe une capacité de régénération de l'intégralité du système nerveux central en une vingtaine de jours avec une récupération conjointe du comportement normal. Cependant les différentes fonctions biologiques ne sont pas régénérées à la même vitesse : si le phototropisme - associé à la régénération des photorécepteurs - est récupéré rapidement, le géotropisme - associé à la régénération du statocyste - n’est pas récupéré avant plusieurs semaines[17].
S. roscoffensis ne possède pas de système circulatoire sanguin : la diffusion de l'oxygène à travers les tissus est passive. À noter qu'une partie de cet oxygène provient également de l’activité photosynthétique de l'algue.
La surface de l'animal est abondamment ciliée et parsemée de nombreuses glandes sécrétant du mucus qui fournit un réseau physique permettant aux vers de se déplacer dans les suintements d'eau de mer. Une étude approfondie sur le comportement de S. roscoffensis in situ explique que la seule possibilité pour le ver de se déplacer à l'horizontale est de confectionner un support (invisible à l’œil nu) qui n'est autre qu'une matrice synthétisée à partir de mucus sécrété. En observant de près, on constate que les animaux ne glissent pas directement sur le sable mais "donnent l'impression de glisser sur une surface invisible"[18]. L'auteur de cette étude a émis l'hypothèse que les animaux, se déplaçant "au dessus" du substrat sableux, recevraient également plus de lumière par réflexion des rayons lumineux, profitant de davantage de photosynthèse et par conséquent de transferts de molécules nutritives à destination du ver.
Le mucus sécrété constitue aussi une interface (biofilm) entre l'animalgue et son environnement. Des populations bactériennes spécifiques s'y développent et semblent être hébergées et intimement impliquées dans la biologie du ver.
Ce triptyque (animal+micro-algues+consortium bactérien) illustre bien le paradigme de l'holobionte qui explique qu'un organisme (animal ou végétal) est une association complexe et dynamique impliquant des populations microbiennes nécessaires au développement, à la croissance et par extension à la vie de l'organisme.
S. roscoffensis ne possède pas de système digestif et ce, à aucun moment de son développement. On trouve néanmoins sur sa partie ventrale un orifice considéré comme « une bouche » qui lui permet d'ingérer (sans digérer) les micro-algues Tetraselmis convolutae[19]. Ce dernier donne accès à un syncytium digestif par lequel la future micro-algue in hospite est d'abord vacuolisée (elle perd ses flagelles et sa thèque) puis transite pour être finalement localisée sous l'épiderme de l'animal sans être internalisée dans les cellules mais en contact et entre les cellules du ver.
Symsagittifera roscoffensis possède également un système musculaire composé d'un réseau complexe de fibres musculaires transversales, longitudinales, circulaires et dorsaux-ventrales.
Ce ver est hermaphrodite mais ne s'autoféconde pas : il doit s'accoupler avec un partenaire pour se reproduire. Les spermatozoïdes matures sont produits à l'extrémité postérieure de l'animal. Les ovocytes sont fécondés par les spermatozoïdes des partenaires qui sont stockés, après accouplement, dans une spermathèque. Cette spermathèque est reliée aux ovocytes par un canal. Chaque individu gravide va produire à partir du mucus qu'il sécrète abondamment un cocon transparent dans lequel sont libérés les ovocytes fécondés. Les embryons dont le nombre varie et peut atteindre une vingtaine, se développent de façon synchrone. Au laboratoire et selon les conditions d'élevage, au bout de 4 à 5 jours, les juvéniles éclosent, s'échappent du cocon et commencent leur quête du partenaire photosynthétique. S'il n'y a pas ingestion de la micro-algue, les juvéniles non-symbiotiques, au laboratoire, meurent au bout d'une vingtaine de jours.
En 1886, Yves Delage[2] s'interroge sur la simplicité du plan d'organisation de l'acoele : est-il la conséquence d'une perte, de régressions de caractères au cours de l'évolution ou les acoeles ont-ils conservé, pour certains caractères, un plan d'organisation ancestral ? Ces vers plats furent d'abord assimilés à des Turbellariés au sein de l'embranchement des plathelminthes, principalement sur la base de ressemblances morphologiques. Après de nombreuses études phylogénétiques et phylogénomiques ces vers acoeles ont été placés au sein du sous-embranchement des Acoelomorpha du phylum Xenacelomorpha[20].
La position phylogénétique des acoeles est instable et a fait l'objet de nombreuses discussions : des arguments les positionnent à la base des bilatériens, avant la dichotomie deutérostomiens/protostomiens, alors que d'autres les placent plutôt à la base des deutérostomiens. Quelle que soit leur position phylogénétique au sein des métazoaires, les acoeles pourraient avoir conservé certains caractères ancestraux des animaux à symétrie bilatérale au cours de l’évolution et représentent ainsi un objet d'étude qui aiderait potentiellement à mieux comprendre la diversification des plans d'organisation chez les animaux à symétrie bilatérale.
Ni Geddes (1879), qui a observé la présence d'amidon et de chlorophylle dans les cellules vertes présentes dans les tissus, ni Delage (1886) et Haberlandt (1891) n'avaient pu formellement identifier leur origine et leur nature, suspectant cependant des micro-algues.
En 1901, à Roscoff, William Gamble et Frederick Keeble commencèrent à étudier ces cellules vertes in hospite et tentèrent de les isoler et les mettre en culture - en vain. En 1905, ils observèrent des juvéniles non-symbiotiques qui verdissaient alors que ces derniers avaient éclos à partir de cocons, initialement pondus dans de l'eau de mer non-filtrée, mais transférés et incubés dans de l'eau de mer filtrée : ils firent l'hypothèse que le facteur infectant les juvéniles et conférant la couleur verte se trouvait probablement sur la surface ou à l'intérieur du cocon.
Dans une seconde expérience, ils prélevèrent des cocons vides (post-éclosion) initialement contenus dans de l'eau de mer non-filtrée puis les transférèrent et les laissèrent incuber dans de l'eau de mer filtrée. Au bout de 3 semaines, ils observèrent dans l'eau de mer filtrée un verdissement de ces cocons et l'accumulation d'organismes unicellulaires verts et flagellés. Cette expérience permit d'isoler ces micro-organismes verts. Les observations microscopiques de ces cellules montrèrent des caractéristiques des micro-algues dont celle (entre autres) de présenter une coloration violette après traitement à l'iode, révélant la présence d'amidon, diagnostic d'activité photosynthétique. La mise en contact entre des juvéniles non-symbiotiques, élevés en conditions stériles, avec ces cellules vertes flagellées permit d'induire la photosymbiose : ces travaux fondateurs démontrèrent que les cellules vertes in hospite étaient en fait des micro-algues flagellées à l'état libre et qu'elles étaient le facteur "infectant" à l'origine de la coloration verte des adultes (absente chez les juvéniles non symbiotiques)[21]. Ainsi, il n'y a pas de transmission verticale des symbiontes (transmis par les géniteurs) mais une acquisition horizontale à chaque nouvelle génération (i.e. les symbiontes sont dans l'environnement).
Tetraselmis convolutae appartient à la classe Chlorodendrophyceae au sein de la division Chlorophyta. Cette algue possède des caractéristiques remarquables, dont quatre flagelles, une thèque (enveloppe polysaccharidique) et une vacuole (stigma ou "eyespot") qui contient des molécules photo-réceptrices. T. convolutae vit à l'état libre dans la colonne d'eau mais est principalement benthique. Ainsi, in hospite, l'algue ne présente pas le même phénotype qu'à l'état libre : elle n'a plus ses flagelles, sa thèque et le stigma. C'est cette différence qui n'a pas permis à Geddes, Delage et Haberlandt de déduire que les cellules vertes dans les tissus pouvaient être des micro-algues.
Peu de travaux décrivent la nature trophique des échanges entre l'animal et ses partenaires photosynthétiques. L'activité photosynthétique permet de fournir en plus de l'oxygène divers composés organiques de types acides aminés, protéines, et polysaccharides[22].
Les micro-algues recyclent l'acide urique issu du métabolisme azoté du ver pour la synthèse de leurs acides aminés/protéines. L’assimilation de l’acide urique par S. roscoffensis a très tôt attiré l’attention des expérimentateurs dont Louis Destouches alias Louis Ferdinand Céline qui a effectué des travaux sur la physiologie de ces animaux et qui a conclu en 1920 « qu’il est donc très probable que les échanges symbiotiques aboutissent à la transformation de l’acide urique en aliment azoté pour les zoochlorelles »[23]. Douglas a formellement montré que l’acide urique endogène du ver (issu de son métabolisme) constitue une source d’azote pour les micro-algues et que les juvéniles non-symbiotiques contiennent des cristaux d’acide urique qui disparaissent 15 à 20 jours après l'établissement de la symbiose[24]. Cependant, l'auteure propose que de l’acide urique exogène n’est pas utilisé par le ver et que si sa concentration dans le milieu diminue au cours du temps c’est à cause d’une activité bactérienne associée aux animaux.
A proximité de résurgences riches en nitrate, dans des zones intertidales où vivent des S. roscoffensis, les vers sont capables d'assimiler d'importantes quantités de nitrate en fonction de l'exposition et l'intensité de la lumière. Cette quantité est dix fois supérieure à celle absorbée par l’algue à l’état libre. Ainsi, S. roscoffensis pourrait être un intercepteur important de nitrate[25].
Dans les tissus de l'animal, la micro-algue produit un composé soufré, le DMSP (diméthylsulfopropionate), qui diffuse également dans le milieu extérieur. Ce composé est généralement dégradé enzymatiquement par des DMSP-lyases en acide acrylique et DMS (Diméthylsulfure). Cependant aucune activité DMSP-lyase n’a été mesurée dans des cultures de Tetraselmsis convolutae seules. L’hypothèse d’une activité DMSP-lyase bactérienne a été avancée pour expliquer la présence de DMS et d'acide acrylique au sein des colonies de S. roscoffensis[26]. Il est vraisemblable que le mucus de roscoffensis (comme le mucus d’autres animaux photosymbiotiques tels les coraux) héberge des populations bactériennes spécifiques possédant des DMSP-lyases. Le DMSP est un composé soufré présentant entre autres, une propriété répulsive qui pourrait conférer un rempart chimique expliquant l'absence de prédateur connu ou observé et l'abondance de vers au sein des colonies[27].
Le contrôle du cycle de vie en captivité à la Station Biologique de Roscoff permet d' accéder à l'ensemble des étapes de l'ontogenèse de l'animal et d'induire, grâce à la culture de la micro-algue libre, la mise en place du partenariat photosymbiotique.
L'élevage et la culture, respectivement de l'animal et de la micro-algue, ont été miniaturisés afin de pouvoir être utilisés pendant des cours et travaux pratiques de biologie des collèges, des lycées et des universités.
L'accès à des juvéniles non-photosynthétiques et des micro-algues Tetraselmis convolutae libres permet, par exemple, d'observer le passage graduel du juvénile transparent au juvénile verdissant, photosynthétique... ou le non-établissement du partenariat avec une autre espèce algue, suggérant une spécificité d'association. Les loupes binoculaires et les microscopes de paillasses permettent d'observer les micro-algues in hospite et de découvrir les caractéristiques les plus remarquables du ver (photorécepteurs / statocystes / ovocytes / micro-algues...).
Ce kit pédagogique permet aussi de découvrir et de faire découvrir cet oxymore biologique : un animal photosynthétique dont la nature composite peut être déduite par un ensemble d'expérimentations simples faisant appel ou illustrant des concepts fondamentaux de la biologie comme la photosynthèse ou l'endosymbiose.
Comprendre comment s'établit et perdure le triptyque T. convolutae / S. roscoffensis / consortium bactérien fait appel à un concept fondamental de la biologie qu'est la symbiose: la coexistence de plusieurs entités intégrées dans un partenariat fonctionnel.
La symbiose (étymologiquement "vivre avec") est une règle universelle qui préside à l'organisation et l'émergence du vivant - en d'autres termes et littéralement, l'état de non-symbiose n'existe pas. Il n'existe pas d'organisme vivant qui n'établisse pas de partenariat avec d'autres. Le partenariat multiple et intégré est donc inévitable pour les organismes vivants.
L'étude des microbiomes illustre et renforce cette règle biologique universelle, celle des interactions nécessaires et vitales (et longtemps sous-estimées) entre un organisme et des populations de microorganismes qui lui sont associées. Cette unité fonctionnelle est appelée holobionte. Pour décrire une symbiose, il convient donc de définir le modus vivendi de l'holobionte afin de comprendre la nature des échanges et de la communication unifiant ces partenariats pérennes.
Pour illustrer les règles qui régissent les interactions nécessaires au maintien de l'équilibre métastable des entités qui composent l'holobionte - le modus vivendi - on peut utiliser l'image d'un curseur qui se déplacerait entre deux extrémités : d'un côté, quand l'association aboutit inexorablement à la mort d'un des partenaires par l'exploitation ultime de l'autre (parasitisme) et à l'autre extrémité, l'association coopérative ultime où les ressources des partenaires sont mutualisées et confèrent des bénéfices réciproques.
Cependant des travaux récents[28],[29] montrent que définir le modus vivendi avec une notion de parfaite égalité et d'échanges réciproques est galvaudé et que les photosymbiontes sont généralement exploités par leurs "hôtes". La définition égalitariste de la symbiose prônant des associations mutualisées et équilibrées ("bénéfice réciproque") a probablement émergé à la suite de tentatives de vulgarisation trop simplifiées.
La microbiologiste américaine Lynn Margulis, lors d'une interview en 2004, s'opposait farouchement à la terminologie bénéfice réciproque - "Je m'oppose violemment à cette terminologie" - (1'45'') quand son interlocuteur résume sa théorie de la symbiogenèse ainsi : "... la théorie de la symbiogenèse, l'idée que l'évolution ne se déroule pas lentement à travers des séries de mutations... mais par l'intimité d'étrangers, c'est-à-dire des organismes se réunissant de manière mutuellement bénéfique, pas intentionnellement bien sûr..." (1'10'').
Au cours de cette interview, pour illustrer que l'innovation évolutive "une nouvelle espèce, un nouvel organe, un nouvel organel, un nouveau tissu, une nouveauté dans l'évolution" ne peut pas s'expliquer seulement par des mutations aléatoires mais par des transferts / acquisitions de génomes (microbiens), Lynn Margulis mentionne "... mes exemples favoris qui sont si graphiques... c'est ce que nous appelons les animaux verts... les aliments des animaux (micro-algues) deviennent partie du corps de l'animal, par exemple les Convoluta (symsagittifera) roscoffensis... qui ressemblent aux algues et fixent le carbone... et sont photosynthétiques... ne l'ont pas fait par mutation aléatoire, ils l'ont fait par l'acquisition et intégration du génome microbien..." (3'32'').
Pour S. roscoffensis, le transfert d'une partie du génome de l'algue reste une hypothèse qui n'a pas encore été validée. Cependant, le transfert de matériel génétique de l'algue au génome de l'animal est théoriquement et techniquement possible car les algues sont physiquement en contact avec les lignées de cellules germinales[16].
Quantifier expérimentalement les coûts et les bénéfices de l'hôte et des symbiontes (leur valeur sélective respective) reste assez compliqué. Les travaux qui caractérisent le modus vivendi des partenariats photosymbiotiques, à l'instar de S. roscoffensis et T. convolutae, soutiennent davantage l'exploitation et le contrôle des symbiontes photosynthétiques par leur "hôte" plutôt que du mutualisme[29].
L'espèce Symsagittifera roscoffensis, dont le nom vernaculaire est le ver de Roscoff, est un ver plat marin appartenant à l'ordre des acoeles. L'origine et la nature de la couleur verte de ce ver ont éveillé très tôt la curiosité des zoologistes. Elle est due au partenariat entre l'animal et des micro-algues de la lignée verte, l'espèce Tetraselmis convolutae, hébergées sous son épiderme. C'est l'activité photosynthétique de l'algue in hospite qui fournit l'essentiel des apports nutritifs du ver. Ce partenariat est appelé photosymbiose, de photo "lumière" et symbiose "qui vit avec". Ces animaux marins photosynthétiques vivent en colonies (jusqu'à plusieurs millions d'individus) sur la zone de balancement des marées.
Symsagittifera roscoffensis is een worm uit de familie Sagittiferidae, die behoort tot de stam Acoelomorpha. Een kenmerkende eigenschap van de worm is dat hij tweeslachtig is, maar geen gonaden heeft. In plaats daarvan plant hij zich voort door middel van gameten, die hij produceert uit mesenchym. Verder heeft de worm geen darmen.
De worm leeft in zee, tussen sedimentair gesteente. Symsagittifera roscoffensis werd in 1891 voor het eerst wetenschappelijk beschreven door Graff.
Bronnen, noten en/of referenties
Symsagittifera roscoffensis — вид двобічно-симетричних тварин типу Ацеломорфи. Колишня назва — Convoluta roscoffensis. Є модельним організмом при вивченні двобічно-симетричних тварин.
Вид був відкритий та описаний вченим Людвігом фон Граффом в 1891 році. Спочатку назва роду була Simsagittifera, але 1991 році вчені Mamkaev та Kostenko виправили її на Symsagittifera.
Symsagittifera roscoffensis — це маленький, до 15 мм, черв. Має зеленуватий колір завдяки симбіотичній водорості Tetraselmis convolutae, клітини якої знаходяться в його порожнині. На Нормандських островах цих червів називають «м'ятно-соусні черви».
В дорослій стадії розвитку черв живиться органічними речовинами, які виробляє водорість, хоча рот і присутній (позаду статоцисти). Взамін черв дає цій водорості притулок та деякі поживні речовини.
Черв мешкає у мілководді на піщаних пляжах уздовж атлантичного узбережжя від Уельсу до Португалії.
Symsagittifera roscoffensis — вид двобічно-симетричних тварин типу Ацеломорфи. Колишня назва — Convoluta roscoffensis. Є модельним організмом при вивченні двобічно-симетричних тварин.
Вид був відкритий та описаний вченим Людвігом фон Граффом в 1891 році. Спочатку назва роду була Simsagittifera, але 1991 році вчені Mamkaev та Kostenko виправили її на Symsagittifera.
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