Pseudogymnoascus destructans (formerly known as Geomyces destructans) is a psychrophilic (cold-loving) fungus that causes white-nose syndrome (WNS), a fatal disease that has devastated bat populations in parts of the United States and Canada. Unlike species of Geomyces, P. destructans forms asymmetrically curved conidia.[1] Pseudogymnoascus destructans grows very slowly on artificial media and cannot grow at temperatures above 20 °C.[1][2][3] It can grow around 4 °C to 20 °C, which encompasses the temperatures found in winter bat hibernacula.[1][2] Phylogenic evaluation has revealed this organism should be reclassified under the family Pseudeurotiaceae, changing its name to Pseudogymnoascus destructans.[4]
In 2008, Blehert et al. described the fungus associated with white-nose syndrome as a member of the genus Geomyces.[5] In 2009, Gargas et al. were the first to describe the fungus as a unique species; the specific name they chose, "destructans", means "destroying".[1] The fungus was definitively identified as the cause of the syndrome in bats, according to research published in 2011 by scientists at the United States Geological Survey.[6] It was previously unknown whether this fungus was the primary cause of WNS or was an opportunistic pathogen associated with the disease, though strong evidence suggested that the fungus was the etiologic agent.[2][7] In 2013, an analysis of the phylogenetic relationship indicated that this fungus was more closely related to the genus Pseudogymnoascus than to the genus Geomyces changing its Latin binomial to Pseudogymnoascus destructans.[4]
Pseudogymnoascus destructans is believed to originate from Europe.[4][8] The current P. destructans European distribution includes Austria, Belgium, Czech Republic, Denmark, Estonia, France, Germany, Hungary, the Netherlands, Poland, Romania, Slovakia, Switzerland, Turkey, Ukraine and the United Kingdom.[7][8][9][10]
The North American geographic distribution of P. destructans continues to increase each year since its initial introduction to New York State in 2006. Its current distribution includes 38 states in the U.S.A. and at least 7 Canadian provinces.
In North America, P. destructans has been found to infect at least eleven species of bats,[11] of which it has caused diagnostic symptoms of white-nose syndrome in the endangered Indiana bat (Myotis sodalis), the endangered gray bat (Myotis grisescens), the endangered little brown bat (Myotis lucifugus), the northern long-eared bat (Myotis septentrionalis), the big brown bat (Eptesicus fuscus), the tri-colored bat (Perimyotis subflavus), and the eastern small-footed bat (Myotis leibii).[1][12] Pseudogymnoascus destructans has been found on four additional North American bat species: the endangered Virginia big-eared bat (Corynorhinus townsendii virginianus), the cave bat (Myotis velifer), the Silver-haired bat (Lasionycteris noctivagans), and the South-eastern bat (Myotis austroriparius). The European bat species that have been shown to harbour P. destructans include Bechstein's bat (Myotis bechsteinii), Lesser mouse-eared bat (Myotis blythii oxygnathus), Brandt's bat (Myotis brandtii), pond bat (Myotis dasycneme), Daubenton's bat (Myotis daubentonii), Greater mouse-eared bat (Myotis myotis), whiskered bat (Myotis mystacinus), Geoffroy's bat (Myotis emarginatus), Northern bat (Eptesicus nilssonii), Lesser horseshoe bat (Rhinolophus hipposideros), Barbastell (Barbastella barbastellus), Brown long-eared bat (Plecotus auritus) and Natterer's bat (Myotis nattereri), although large-scale European bat related fatalities are not reported.[9][13]
P. destructans is a psychrophilic fungus, able to grow below 10 °C (50 °F) and with an upper limit near 20 °C (68 °F). This fungus produces brown and grey colonies, secretes a brownish pigment and reproduces asexually via characteristically curved conidia when cultured on Sabaouraud dextrose agar. The asymmetrically curved conidia are produced at the tips or sides singly or in short chains. Arthroconidia can be present and undergo rhexolytic separation.[1] Research has shown that P. destructans grows optimally between 12.5 and 15.8 °C (54.5 and 60.4 °F), with an upper growth limit of about 20 °C (68 °F).[3] The in vitro growth rate of P. destructans is reported to be very slow; however, several studies have shown that not all P. destructans isolates grow at the same rate.[3][14] P. destructans grows as an opportunistic pathogen on bats, causing white-nose syndrome,[1] but it can also persist in the cave environment,[15] as a saprotroph.[16][17] P. destructans can grow and sporulate (reproduce asexually via conidiation) on keratinaceous, chitinaceous, cellulosic, and lipid/protein rich substrates including dead fish, mushroom fruit bodies and dead insects.[16] P. destructans has been shown to utilize many nitrogen sources: nitrate, nitrite, ammonium, urea, and uric acid.[16] Although P. destructans can penetrate senescing moss cells,[18] cellulosic debris may not be a long term substrate for colonization.[16] P. destructans can tolerate elevated levels of environmental inhibitory sulfur compounds (cysteine, sulfite, and sulfide), grow over a wide pH range (pH 5-11), tolerate elevated environmental levels of calcium; however, P. destructans was found to be intolerant to matric-induced water stress.
Under laboratory conditions, P. destructans has been shown to produce numerous enzymes including β-glucosidase, esterase/esterase lipase/lipase, leucine and valine arylamidase, N-acetyl-β-glucosaminidase, naphthol-AS-B1-phosphohydrolase, both acid and alkaline phosphatases, various proteinase, and urease, while testing negative for cystine arylamidase, α-chymotrypsin, alpha/beta-galactosidase, β-glucuronidase, α-fucosidase, α-mannosidase, and trypsin.[2] Important dual virulence factors found in P. destructans and many other pathogenic fungi include urease, proteinase (aspartyll) and superoxide dismutase.[18][19]
In 2011, several compounds (antifungals, fungicides, and biocides) where shown to effectively inhibit the growth of P. destructans including benzalkonium chloride, chloroacetoxyquinoline, chloroxine, ciclopirox olamine, econazole, phenylmercuric acetate, pyrithione zinc and sulconazole.[20] The same study showed that P. destructans was sensitive to Amphotericin B, itraconazole, ketoconazole, posaconazole and voriconazole, while the fungus had some resistance to anidulafungin, caspofungin, flucytosine and micafungin. A recent study (2014) identified several volatile organic compounds (benzaldehyde, benzothiazole, decanal, nonanal, N,N-dimethyloctylamine, and 2-ethyl-1-hexanol) that were previously identified from fungistatic soils, which demonstrated inhibition of both mycelial extension and growth from conidia.[21]
A 2015 study showed that Rhodococcus rhodochrous could inhibit the growth of P. destructans.[22]
A positive breakthrough may have come while utilizing competitive genetics to investigate the evolutionary history of P. destructans compared to six closely related nonpathogenic species. The study published in the journal Nature in 2018 discovered that due to a lost enzyme, P. destructans lacks an ability to repair DNA which has been damaged by ultraviolet (UV) light.[23] Ongoing research is taking place to see if there is a practical method to have bats activate a UV system as they enter and leave a hibernaculum and treat their infection. Not a long term solution, it may be enough to avoid population collapse allowing the species to evolve its own defenses to the fungus as Eurasian bats have.
Pseudogymnoascus destructans (formerly known as Geomyces destructans) is a psychrophilic (cold-loving) fungus that causes white-nose syndrome (WNS), a fatal disease that has devastated bat populations in parts of the United States and Canada. Unlike species of Geomyces, P. destructans forms asymmetrically curved conidia. Pseudogymnoascus destructans grows very slowly on artificial media and cannot grow at temperatures above 20 °C. It can grow around 4 °C to 20 °C, which encompasses the temperatures found in winter bat hibernacula. Phylogenic evaluation has revealed this organism should be reclassified under the family Pseudeurotiaceae, changing its name to Pseudogymnoascus destructans.
Pseudogymnoascus destructans est un fonge psychrophile responsable du syndrome du nez blanc, épizootie affectant les chauves-souris en Amérique du Nord, avec un risque sérieux de destruction d'espèces. Contrairement aux espèces de Geomyces, P. destructans forme des conidies asymétriquement incurvées[1]. Pseudogymnoascus destructans pousse très lentement dans des milieux artificiels et ne peut pas croître à des températures supérieures à 20 °C. Il peut croître entre 4 °C à 20 °C, soit les températures trouvées dans les lieux d'hibernation[1]. Une évaluation phylogénique revèle que cet organisme devrait être reclassé sous la famille des Pseudeurotiaceae, changeant son nom en Pseudogymnoascus destructans[2].
En 2008, Blehert et al. décrivent le champignon pathogène associé au syndrome du nez blanc comme membre du genre Geomyces. En 2009, Gargas et al. sont les premiers à décrire le champignon comme une espèce unique ; le nom spécifique qu'ils ont choisi, destructans, signifie "détruire"[1]. Le fonge est définitivement identifié comme la cause du syndrome chez les chauves-souris, selon des recherches publiées en 2011 par des scientifiques de l'Institut d'études géologiques des États-Unis. On ne savait pas auparavant si ce fonge était la principale cause du syndrome ou un pathogène opportuniste associé à la maladie, bien que des preuves solides suggèrent que le champignon était l'agent étiologique. En 2013, une analyse de la relation phylogénétique indique que ce fonge est plus étroitement lié au genre Pseudogymnoascus qu'au genre Geomyces, changeant son nom binominal en Pseudogymnoascus destructans[2].
Pseudogymnoascus destructans est un fonge psycrophile, capable de croître en dessous de 10 °C et avec une limite supérieure près de 20 °C. Ce fonge produit des colonies brunes et grises, sécrète un pigment brunâtre et se reproduit de manière asexuée par des conidies courbes caractéristiques lorsqu'il est cultivé sur de la gélose de Sabouraud. Les conidies asymétriques incurvées sont produites aux extrémités ou sur les côtés individuellement ou en courtes chaînes. Des arthroconidies peuvent être présentes et subir une séparation rhexolytique[1]. La recherche montre que P. destructans pousse de façon optimale entre 12,5 et 15,8 °C, avec une limite de croissance supérieure d'environ 20 °C[3]. Le taux de croissance in vitro de P. destructans serait très lent ; cependant, plusieurs études montrent que tous les isolats de P. destructans ne croissent pas au même rythme[3]. P. destructans se développe comme un pathogène opportuniste sur les chauves-souris, provoquant le syndrome du nez blanc, mais il peut également persister dans l'environnement de la grotte en tant que saprotrophe[4]. P. destructans peut croître et sporuler (se reproduire de façon asexuée par conidiation) sur des substrats kératiniques, chitineux, cellulosiques et riches en lipides, y compris des poissons morts, des corps de fruits de champignons et des insectes morts[4]. P. destructans s'est avéré utiliser de nombreuses sources d'azote : nitrate, nitrite, ammonium, urée et acide urique[4]. Bien que P. destructans puisse pénétrer les cellules de mousse sénescentes, les débris cellulosiques peuvent ne pas être un substrat à long terme pour la colonisation[4]. P. destructans peut tolérer des niveaux élevés de composés soufrés inhibiteurs de l'environnement (cystéine, sulfite et sulfure), croître sur une large gamme de pH (pH 5-11), tolérer des niveaux environnementaux élevés en calcium ; cependant, P. destructans s'est révélé intolérant au stress hydrique induit par les matières.
Dans des conditions de laboratoire, on a démontré que Pseudogymnoascus destructans produit de nombreuses enzymes, y compris la β-glucosidase, l'hydrolase EC 3.1, la lipase, la leucine et la valine, l'hexosaminidase, le naphtol-AS-B1-phosphohydrolase, à la fois des acides et phosphatases alcalines, des protéinases et des uréases, alors le test est négatif pour la cystine, l'α-chymotrypsine, l'alpha-galactosidase et la bêta-Galactosidase, la bêta-glucuronidase, l'α-fucosidase, l'alpha-Mannosidase et la trypsine[5]. D'importants facteurs de double virulence trouvés chez P. destructans et de nombreux autres champignons pathogènes comprennent l'uréase, la protéinase (aspartylle) et la superoxyde dismutase.
On pense que Pseudogymnoascus destructans est originaire d'Europe[2]. La répartition européenne actuelle de P. destructans comprend l'Allemagne, l'Autriche, la Belgique, le Danemark, l'Estonie, la France, la Hongrie, les Pays-Bas, la Pologne, le Royaume-Uni, la Roumanie, la Slovaquie[6], la Suisse, la République tchèque[6], la Turquie, l'Ukraine[7].
La répartition géographique en Amérique du Nord de P. destructans continue d'augmenter chaque année depuis son introduction initiale dans l'État de New York en 2006. Sa répartition en 2019 comprend 38 États aux États-Unis et au moins 7 provinces canadiennes[8].
En Europe, les espèces de chauves-souris dont il a été démontré qu'elles peuvent être infectées par P. destructans sont : Barbastella barbastellus, Eptesicus nilssonii, Myotis bechsteinii, Myotis blythii, Myotis brandtii, Myotis dasycneme, Myotis daubentonii, Myotis emarginatus, Myotis myotis, Myotis mystacinus, Myotis nattereri, Plecotus auritus, Rhinolophus hipposideros[6]. Des décès à grande échelle chez les chauves-souris européennes ne sont pas signalés.
En Amérique du Nord, P. destructans infecte une dizaine d'espèces de chauves-souris : Eptesicus fuscus, Myotis austroriparius, Myotis evotis, Myotis grisescens, Myotis leibii, Myotis lucifugus, Myotis septentrionalis, Myotis sodalis, Myotis thysanodes, Myotis velifer, Myotis volans, Myotis yumanensis, Perimyotis subflavus[9]. Des espèces et sous-espèces de chauves-souris sur lesquelles Pseudogymnoascus destructans a été détectée n'ont pas développé le syndrome du nez blanc : Corynorhinus rafinesquii, Corynorhinus townsendii, Lasionycteris noctivagans, Lasiurus borealis, Myotis ciliolabrum (en), Tadarida brasiliensis[9].
Les spores blanches du champignon attaquent principalement les parties dépourvues de poil de l’animal, comme le museau, les pattes et les ailes, où elles provoquent des démangeaisons qui réveillent les chauves-souris durant leur hibernation. Ces réveils fréquents font en sorte que les chauves-souris épuisent leurs réserves de graisse avant l’arrivée du printemps et en périssent. Le champignon peut ainsi tuer des colonies entières de chauves-souris en un seul hiver[10].
En 2011, plusieurs composés (antifongiques, fongicides et biocides) se sont avérés inhiber efficacement la croissance de P. destructans, notamment le chlorure de benzalkonium, le chloroacetoxyquinoline, la chloroxine, le ciclopirox, l'éconazole, l'acétate phénylmercurique, le pyrithione de zinc, le sulconazole[11]. La même étude montre que P. destructans est sensible à l'amphotéricine B, l'itraconazole, le kétoconazole, le posaconazole et le voriconazole, tandis que le fonge présente une certaine résistance à l'anidulafungine, à la caspofungine, à la flucytosine et à la micafungine. Une étude de 2014 identifid plusieurs composés organiques volatils (benzaldéhyde, benzothiazole, décanal, nonanal, N,N-diméthyloctylamine et 2-éthyl-1-hexanol) précédemment identifiés à partir de sols fongistatiques, ce qui démontre l'inhibition de l'extension mycélienne à la fois et croissance des conidies.
Une étude de 2015 montre que Rhodococcus rhodochrous peut inhiber la croissance de P. destructans.
Une étude s'intéresse à la génétique compétitive pour étudier l'histoire évolutive de P. destructans par rapport à six espèces non pathogènes étroitement apparentées. Elle montre qu'en raison d'une enzyme perdue, P. destructans n'a pas la capacité de réparer l'ADN endommagé par la lumière ultraviolette (UV)[12]. Des recherches sont en cours pour voir s'il existe une méthode pratique pour que les chauves-souris activent un système UV lorsqu'elles entrent et sortent d'un hibernaculum et traitent leur infection. Ce n'est pas une solution à long terme, cela peut suffire à éviter l'effondrement de la population, permettant à l'espèce de faire évoluer ses propres défenses contre le champignon comme l'ont fait les chauves-souris eurasiennes.
Pseudogymnoascus destructans est un fonge psychrophile responsable du syndrome du nez blanc, épizootie affectant les chauves-souris en Amérique du Nord, avec un risque sérieux de destruction d'espèces. Contrairement aux espèces de Geomyces, P. destructans forme des conidies asymétriquement incurvées. Pseudogymnoascus destructans pousse très lentement dans des milieux artificiels et ne peut pas croître à des températures supérieures à 20 °C. Il peut croître entre 4 °C à 20 °C, soit les températures trouvées dans les lieux d'hibernation. Une évaluation phylogénique revèle que cet organisme devrait être reclassé sous la famille des Pseudeurotiaceae, changeant son nom en Pseudogymnoascus destructans.